《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
巧克莉（松本真理香 配音）和香草（井端珠里 配音）是生活在魔界的两个活泼可爱的小魔女，她们其中的一人，将会成为下一任魔界女王，为此，两人之间展开了激烈的竞争。两个姑娘来到了人界，她们的任务是收集由人类心情凝结而成的结晶，数量更多着便能够赢得比赛获得女王的头衔。 巧克莉个性开朗热情，将对付人类看成是小菜一碟，谁知道人界和魔界大相径庭，反倒是有些内向害羞的香草更受欢迎。某日，巧克莉邂逅了名为皮耶尔（小西大树 配音）的少年，从来不知真爱为何的巧克莉坠入了情网，这也就意味着她即将失去她的魔女之心。不仅如此，邪恶的欧葛尔人企图统治人魔两界，它们将打击的目标首先放在了巧克莉和香草的身上。
电次是个背负了父亲遗留下的庞大债务，因此过着极端贫穷生活的少年，他救了恶魔啵奇塔，并与它一起以恶魔猎人的身份斩杀低阶恶魔来换取酬劳。有一天，流氓骗了电次，让他成为一堆恶魔的祭品，电次在临死之际，啵奇塔牺牲自己，把心脏给了他，让他复活并拥有了恶魔的力量，只要一拉位在心脏那边的链子就能发动。之后电次被公安人员看上，因此成为公安的恶魔猎人……
漠北当下表面平静，实则暗中涌动。王后述里朵正筹划一场大会，不良帅为探查漠北动向带着一众不良人出现在漠北，以降臣为首的四大尸祖在此期间也来到漠北开了家古董羹店，而神秘的杀人凶手更弄得人心惶惶，几方势力各怀心思....
