《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
冬空凩（小野友树 配音）自幼就有着比一般人强烈的灵感力，常常会遭到幽灵的附身，人生因此一直都不是很顺利，甚至因此而背负上了巨额的债务。无奈之下，冬空凩只得到处寻找容身之处，就这样来到了名为摇曳庄的温泉旅馆之中。 虽然摇曳庄的所有住客都是女性，但冬空凩最终还是在这里找到了落脚之地。天真可爱的地缚灵汤之花幽奈（岛袋美由利 配音）、每天都沉浸在妄想之中的美少女偶像宫崎千纱希（铃木绘理 配音）、对妖怪感到深恶痛绝的灵能忍者高桥李依（高桥李依 配音）、酒吞童子的后裔荒霸吐吞子（加隈亚衣 配音），和冬空凩住在同一屋檐下的是这些奇奇怪怪的美少女们。
藤井夏生（八代拓 配音）幼年时失去了母亲，因此对年长的女性充满了憧憬。一次偶然中，夏生在学校的楼顶遇见了英语老师橘阳菜（日笠阳子 配音），阳菜温柔的身影深深的将夏生吸引，令他不自觉的坠入了爱河。然而夏生知道，自己和老师是不可能有结果的，于是，他将郁闷发泄到了联谊活动之中。 在联谊会上，夏生邂逅了名为瑠衣（内田真礼 配音）的女孩，那一天，瑠衣将自己的第一次献给了夏生。之后，夏生的父亲告诉他自己即将再婚，而女方要带她的两个女儿住进夏生的家中。让夏生没有想到的是，这两个姑娘竟然正是阳菜和瑠衣。
一夜间惨变孤儿的张小凡被青云门收为弟子，经过五年刻苦修炼，他在师门七脉会武上大放异彩，后被派往空桑山打探魔教行迹，旅程中，他与师姐陆雪琪遭遇危难，并结识救护了魔教女子碧瑶，同时，新的危险也在前方等待着他。
