沉睡万年的辰南从神魔陵园醒来，在经历了一系列奇遇后名动四方。随着辰南来到央锦国遇到晨曦，新的冒险再次开启，在开元城大战、到死亡绝地寻找身世之谜、大战凌家只为求一个公正清明。在这一季，辰南会在探寻身世之谜的冒险当中不断搜寻雨馨的踪迹。
在昆虫世界里，一群善良的甲虫每日辛劳耕作，建设他们的家园。而在甲虫王国那个最偏僻的山茶村中，却隐藏着一个不为人知的秘密。某天，星仔（赤焰七星）驾着垦泥车开垦自家荒地时，被威龙（乌甲威龙）硬拉上山顶观看一场骑刃王比赛，为了说服对方赔自家的茶树，星仔驾驶垦泥车利用仅剩的3%能量撞翻了对手，但这也让他意外地发现，自己驾驶的垦泥车其实是赤焰家族的家传超级骑刃王——龙战骑。但得知山茶村里有这样一个人之后，狮鹫山庄第一高手钢千翅以及白虎车队队长铠甲神便相继挑战星仔试图分个高下。为了应战，原本想隐瞒事实的赤焰爷爷只得道出实情——星仔的父亲因为驾驶龙战骑比赛而死在了赛场上，而他不希望同样的悲剧和宿命在星仔身上重演，便将龙战骑的外壳卸下，将他伪装成一辆垦泥车，并不许星仔使用它去战斗。他怀着冠军梦想来到大城市，并与钢千翅，铠甲神，苗纹纹组成圣兽队，迎接新的挑战。在成长过程中，他得知一个邪恶科学家为了赢得冠军操纵比赛，团队运用自身神奇力量瓦解了邪恶科学家的阴谋，赢得了总决赛冠军，成为拯救甲虫世界的传奇英雄。
天才少年变废柴遭家族排挤，未婚妻竟上门当众退婚；萧炎为雪前耻立三年之约，一句豪言震惊全场：“三十年河东，三十年河西，莫欺少年穷！”在师父药老的帮助下，陨落天才开启了的传奇逆袭之路！
在已被彻底探索殆尽的世界里，名为“深渊”的大洞是硕果仅存的秘境。 这个深不见底、不知会延伸到何处的巨大垂直洞穴中，不仅栖息着各种稀奇古怪的生物，还沉睡着现今人类所做不出来的珍贵遗物。 “深渊”那处处充满不可思议的神秘样貌，吸引人们前仆后继地前去冒险。渐渐地，大家开始将那些多次挑战大洞的冒险者们称为“探窟家”。 孤儿莉可住在兴建于深渊四周的城镇“奥斯”，她梦想着将来要成为像她母亲一样伟大的探窟家，并一解深渊之谜。 某天，她母亲莱萨的白笛被人发现，让莉可因此下定决心要潜入深渊的深处。她捡到的失忆机器人雷格，也为了寻找自己的记忆而决定与她同行。 莉可在深界四层被穿珠的毒给侵蚀折磨，拯救她的是名叫娜娜奇的惨剧终末。娜娜奇加入之后，三个人便继续前往彭多尔多所在的深界五层冒险。在那里，他们遇见了一个自称普鲁修卡的女孩。由彭多尔多抚养长大的她对外界一无所知。普鲁修卡深深着迷于莉可的冒险故事，并希望能和莉可一起冒险，然而她却惨遭彭多尔多利用来做实验。 不过后来普鲁修卡改变形体，变成莉可的白笛，与她一同朝深界六层“不归之都”前进。在那里有座“惨剧终末的村子”，那是拥有自己一套价值观的惨剧终末们所生活的地方。
