从人类的思想和感情诞生的「e-脉冲」，被作为AI辅助装置「辅助蛋」的能量源被运用。 在社会获得显著发展的背后，恐怖的怪物出现了。 吞食e-脉冲进化的生命体「数码兽」。
いまだ人と、人ならざるものの世界が、分かたれてはいなかった古の物語。 三千年の時を経て復活した、魔神族の精鋭〈十戒〉との戦いに〈七つの大罪〉は敗れ、メリオダスは死んだ。 そして、ブリタニアには暗黒の時代が訪れる。 ディアンヌ、キング、ゴウセルも行方不明の中、リオネス王国に迫る〈十戒〉の魔の手。 エスカノールがエスタロッサを退けるも劣勢は続く。 そして、エリザベスが窮地に陥ったその時、圧倒的な力を取り戻したメリオダスが煉獄より復活を果たす。 〈十戒〉のグレイロードとフラウドリンは討たれ、リオネス王国は守られた。 復旧する建物。しかし、人々の恐怖に傷ついた心は癒えない。 そして、力を取り戻した事でメリオダスは、最凶の魔神と呼ばれた時代に逆行しつつあった。 キャメロットを根城にする〈十戒〉の脅威は続く。 ブリタニアを魔神族から解放する為、〈七つの大罪〉は再集結に向けて動き出す──。
正就读中学的少年迈尔斯（沙梅克·摩尔 Shameik Moore 配音）意外被一只遭受放射性污染的蜘蛛咬伤，随后身体发生奇特的变化。偶然机缘，他目睹了蜘蛛侠（克里斯·派恩 Chris Pine 配音）和犯罪头目金并（列维·施瑞博尔 Liev Schreiber 配音）的战斗。为了阻止金并利用时空对撞机扰乱宇宙，蜘蛛侠最终壮烈牺牲。可未过多久，来自平行宇宙的颓废的彼德·帕克（杰克·约翰逊 Jake M. Johnson 配音）出现在迈尔斯面前。为了阻止金并的阴谋，并帮助这个帕克返回自己的宇宙，他们闯入金并的老巢。在这一过程中，二人遭到章鱼博士和徘徊者的狙击。与此同时，来自其他宇宙的女蜘蛛侠、暗影蜘蛛侠、蜘猪侠、二次元蜘蛛妹相继出现。 他们合力与恶势力展开斗争……
一天，工藤大器偶然听到了神秘声音的呼唤，与朋友们一起来到了数码世界，在那里认识了众多的数码兽同伴并且成为指挥官建立“Xros Heart”团队。意想不到的是，在数码世界中除了他们外竟然还有别的人类在数码世界中活跃着……然而，为了防止邪恶的巴古拉军企图称霸数码世界，他们将要努力地收集水晶（Code Crown）来保护各个领域（Zone），担负起拯救数码世界的命运。 被巴古拉兽击回到人类世界的工藤大器和高吼兽，经过东京大决战留在人类世界一天后，相对地数码世界已经过了好几个月的时间，并落入了巴古拉军支配下的地狱世界，分裂为七个国家（Land），由七名巴古拉军手下的死亡指挥官所统治，而这七名死亡指挥官就是本篇章的主要敌人。为了让数码世界再次得到和平，工藤大器和高吼兽决定再次回到危机四伏的数码世界中。此外，本篇章亦出现全新力量“超进化”。 与巴古拉兽的最终决战已经过去了一年，天野音音的弟弟-天野悠入读大器所读的中学，并与大器组成“Xros Heart”的篮球队，过着悠闲的生活，而队伍中还有一名尊敬著大器学长的成员-明石激。一天，明石激被卷入了“数码晶界”所发生的异变之中。
