故事设定在《怪奇物语》的第二季和第三季之间，欢迎回到1985年冬天的霍金斯，主角团将面对新的怪物和超自然之谜。
令和末期，日本因全球核战影响走向衰败，大量难民涌入，更严重的病毒、大地震、苛政与饥荒接连发生，引发民众暴动，国家体制崩溃，人口锐减至原来的十分之一以下，文明水平倒退至明治初期，并分裂为“大和”“武凰”“圣夷”三国。约一百年后，大和历56年，生于爱媛郡的少年三角青辉登上历史舞台，一段以日本再统一为目标的时代故事由此展开。
“信号塔大战”后，熊大、熊二和光头强的缩小器再度遗失。三人组合继续留守不夜城，找寻缩小器的回家之路更是状况频出，但他们从未放弃希望，最终与小动物们合力拯救小镇，呈现了一场精彩惊险的微观世界冒险之旅。
